Orochimaru fue compañero de equipo, Jiraiya y Tsunade, a cargo de la tutela de Hiruzen Sarutobi. Sus padres murieron cuando él era joven, mientras que, el Tercer Hokage reconoció rápidamente el talento natural de Orochimaru, diciéndole a menudo a Jiraiya. El Sandaime estaba al tanto de la maldad dentro de Orochimaru, pero eligió fingir no notarlo porque esperaba que podría calmarse algún día. Mientras pasaban los años, éste formó una gran amistad con Jiraiya, aunque no carente de rivalidad.
Durante la Segunda Gran Guerra Mundial Shinobi, él y sus compañeros participaron liderando las Fuerzas de Konoha marcando una asombrosa diferencia e incluso sobrevivieron un combate con el Invensible Líder de Amegakure,Salamandra Hanzo, quien los apodó como los legendarios Sannins (伝説の三忍, Densetsu no Sannin) por sobrevivir una pelea con él. Finalizada la pelea los Sannin se encuentran con unos Huerfanos de la Lluvia, quien según Orochimaru habría que matarlos, pero finalmente Jiraiya se hizo cargos de ellos. En el pasado, Orochimaru se encontró con Kabuto Yakushi entre un grupo de huérfanos que estaban ayudando a Nono en la curación de Ninjas de Konoha. Orochimaru le preguntó a Kabuto, que había mostrado notables habilidades con el Ninjutsu Médico, si quería ser un ninja. Después de que él se negó, Orochimaru se lamentaba de que era un desperdicio de talento. Tras acompañar a Danzo al orfanato para hablar con Nonō, él y otro shinobi simultáneamente amenazaron con robar el orfanato y secuestrar a los huérfanos. Cinco años después de que Kabuto se volviera un espía fue a una misión en Iwagakure y Orochimaru se apareció al joven una vez más. De acuerdo con Tsunade, Orochimaru siempre fue retorcido, incluso cuando era un niño. Su actitud sádica se debió probablemente a la muerte de sus padres, lo que le llevó a estudiar Kinjutsu y, finalmente, obsesionarse con el aprendizaje de todos los ninjutsus. Jiraiya tenía la teoría de que Orochimaru fue por este camino en un intento de olvidar sus dolorosos recuerdos. En algún momento en el pasado, Orochimaru trabajó en los ANBU en Danzo, como se observa en los recuerdos de infancia de Kabuto sobre él, probablemente como un guardaespaldas personal. Sarutobi, en particular, tenía grandes esperanzas de Orochimaru. Después de convertirse en el Tercer Hokage, Sarutobi esperaba que un día Orochimaru sería su sucesor. En un experimento, Orochimaru puso a diez niños su propio Sello maldito en un esfuerzo de ver cuál era su tasa de éxito. Uno de los diez sería su propia estudiante, Anko Mitarashi, ya que ella fue la única en sobrevivir. Mientras que las ambiciones de Orochimaru incluía convertirse en el Cuarto Hokage, sus ojos estaban puestos en un objetivos totalmente ajenos a los ideales tradicionalmente asociadas con el título y abrazaron decididamente por su maestro. Hiruzen sabía que "la verdadera fuerza de un ninja se manifestará la hora de proteger algo importante", y el papel del Hokage es amar y proteger a la gente del pueblo como si fueran una familia. Para Orochimaru, sin embargo, Hokage era nada más que una conquista potencial en el camino hacia lo que realmente le interesaba: el poder. Este modo de pensar influyó en la imagen que tenía en la gente que le rodea, con un joven Ibiki que lo veía como "algo inhumano en forma humana". Hiruzen tenía la esperanza de que su alumno vea el error de sus caminos, pero a medida que el tiempo pasó, se hizo evidente que Orochimaru era una causa perdida. Cuando finalmente Hiruzen se retiró años más tarde optó por un estudiante de Jiraiya, Minato Namikaze, en vez de Orochimaru como su sucesor, con lo que Minato se convirtió en el Cuarto Hokage. Dándose cuenta de que había un callejón sin salida en su búsqueda para convertirse en el ser último y por lo tanto no tenía nada que ganar con su estancia en Konoha, Orochimaru comenzó a ser menos discreto con sus acciones. Con los años, Orochimaru comenzó a secuestrar a sus compañeros Ninjas de Konoha y los utilizó como conejillos de indias humanos. Él experimentó con ellos para desarrollar técnicas que le otorgan la inmortalidad, como ya había decidido que él se conformaría con nada menos que de aprender todas las técnicas en el mundo (una tarea que llevaría mucho más que una vida humana). Cuando las muchas desapariciones se atribuyeron finalmente a Orochimaru, Hiruzen sabía que era su deber matarlo. En el momento sin embargo, Hiruzen fue incapaz de decidirse a matar a su alumno apreciado por quien tenía tantas esperanzas. En otro experimento, él inyectó los genes del Primer Hokage en sesenta bebés recien nacidos con la esperanza de que consiguieran dominar la técnica Mokuton, y la capacidad de controlar a los Biju. Orochimaru creyó que todos los bebés de prueba habían muerto pero en realidad, uno de ellos, Yamato, sobrevivió, y conservó las capacidades que Orochimaru había deseado. También se sabe que Orochimaru inyectó células del Primer Hokage y un gran número de sharingans en Danzo. Después de dejar Konoha, Orochimaru se unió a Akatsuki para conseguir mas poder, siendo su compañero Sasori, luego de la Masacre del Clan Uchiha Itachi se unió a la organización y en esa oportunidad Orochimaru que intentó tomar el control del cuerpo de Itachi Uchiha para conseguir su Sharingan. Debido a sus capacidades, Itachi pudo prever las intenciones de Orochimaru, y cortarle la mano en que llevaba su anillo de Akatsuki tras revertir la técnica. Al no poder tomar el cuerpo de Itachi, Orochimaru dejó la organización, se llevó su anillo con él. Por la deserción de Orochimaru, Sasori terminó desarrollando un rencor hacia él, y envió a Kabuto Yakushi, con el cerebro lavado, para espiarlo, sin embargo, Orochimaru anuló el lavado de cerebro y Kabuto en cambio, se convirtió en la leal mano derecha de Orochimaru sin levantar sospechas en Akatsuki. Con el tiempo fundó su propio pueblo, Otogakure, para llevar a cabo diversos experimentos en sus prisioneros. Orochimaru había estado obsesionado con la idea de poseer la Espada de Totsuka, una espada etérea, durante toda su vida, sin saber que esta espada estaba en posesión del Susanoo de Itachi. En algún momento, cuando el Clan Kaguya intentó destruir Kirigakure y ellos mismos fueron destruidos por el contrario, Orochimaru estaba en las afueras del pueblo, viendo y comentando la locura de estos. Es allí donde conoció a Kimimaro Kaguya, el único sobreviviente del clan, el cual fue acogido por Orochimaru, con la esperanza de convertirse en su nuevo cuerpo debido a su particular Kekkei Genkai. En algún momento, Orochimaru comenzó a investigar la fuente de los poderes de Jugo y descubrió la Caverna Ryuchi, donde intentó conseguir el Senjutsu, pero fracasó debido a que su cuerpo actual no era capaz de absorber la energía natural.
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